Multidisciplinary approach to assessing the risks of healthcare-associated infections in the context of the COVID-19 pandemic


Zhukova E.V., Nikitina G.Yu., Nozdracheva A.V., Orlova O.A., Gotvyanskaya T.P., Burova A.A., Maziy S.A.

1) N.F. Gamaleya National Research Center of Epidemiology and Microbiology, Ministry of Health of Russia, Moscow, Russia; 2) I.V. Davydovsky City Clinical Hospital, Moscow Healthcare Department, Moscow, Russia; 3) S.P. Botkin City Clinical Hospital, Moscow Healthcare Department, Moscow, Russia; 4) N.I. Pirogov National Medical and Surgical Center, Ministry of Health of Russia, Moscow, Russia
The problem of healthcare-associated infections (HAIs) has assumed particular importance during the pandemic of the novel coronavirus infection COVID-19.
Objective. To qualitatively assess risk factors for the occurrence and spread of HAIs by the example of multidisciplinary hospitals in Moscow.
Materials and methods. ELISA was used in the screening serological testing of serum samples taken from the healthcare workers of multidisciplinary somatic hospitals in Moscow for specific antibodies (IgG) to the viruses of hepatitis B (n = 890) and measles and rubella (n = 200). The 2017 to 2020 microbiological monitoring data (6852 clinical material samples), as well as a planned sanitary and bacteriological study of 6547 swabs from intrahospital environment objects were used to assess the risk of HAIs caused by opportunistic bacteria of the ESKAPE pathogens (Enterococcus faecium, Staphylococcus aureus, Klebsiella pneumoniae, Acinetobacter baumannii, Pseudomonas aeruginosa, and Enterobacteriaceae) in patients from different clinical units.
Results. The medical staff of multidisciplinary hospitals has been established to be at risk for spreading hepatitis B, which increases with age and the time that has elapsed since the end of a vaccination cycle. If the measles agent is brought into the territory of these facilities, there is a risk of its spread with the participation of healthcare workers. Microbiological examination of inpatients revealed a high risk of detection in the microflora isolated from the biomaterial of various multiple antibiotic resistance loci, the strains of representatives of the family of Enterobacteriaceae producing extended-spectrum beta-lactamases (ESBLs), nonfermenting gram-negative bacilli (NFGNB), gram-positive (GP) coccal flora (oxacillin resistant Staphylococcous aureus (ORSA), oxacillin resistant Staphylococcous epidermidis (ORSE). There has been identified a risk for spreading Klebsiella strains, the producers of extended spectrum carbapenemases.
Conclusion. Risk-oriented HAI monitoring in the context of the novel coronavirus infection pandemic should be based on a multidisciplinary approach to this problem, by using various studies: serological, microbiological, sanitary-bacteriological, clinical epidemiological, statistical, and others.


1. Houghton C., Meskell P., Delaney H., Smalle M., Glenton C., Booth A. et al. Barriers and facilitators to healthcare workers’ adherence with infection prevention and control guidelines for respiratory infectious diseases: a rapid qualitative evidence synthesis. Emergencias 2021; 33(1): 62–4. PMID: 33496401

2. Clemency B.M., Varyghese R., Scheafer D.K. Symptom Criteria for COVID-19. Acad. Emerg. Med. 2020; 27 (6): 469–74. DOI: 10.1111/acem.14009

3. Tostmann A., Bradley J., Bousema T. Strong associations and moderate predictive value of early symptoms for SARS-COV-2 test positivy among healthcare workers, the Netherlands Martсh 2020. Euro Surveill. 2020; 25(16): 2000508. DOI: 10.2807/1560-7917.ES.2020.25.16.2000508

4. Камынина Н.Н., Жукова Э.В. Профилактика новой коронавирусной инфекции у медицинских работников в условиях глобальных биологических рисков. Труды НИИОЗ и ММ: Сборник научных трудов. М.; ГБУ НИИОЗ и ММ ДЗМ, 2021. C. 168–72.

Kamynina N.N., Zhukova E.V. [Prevention of new coronavirus infection in healthcare workers in the context of global biological risks. Collection of scientific works]. Moscow, 2021: 168–72. (In Russ.).

5. Покровский В.И., Акимкин В.Г., Бpико H.И. Основы современной классификации инфекций, связанных с оказанием медицинской помощи. Эпидемиол. инфекц. болезни. Актуал. вопр. 2011; (3): 4–8.

Pokrovskу V.I., Akimkin V.G., Bpiko H.I. [Fundamentals of the modern classification of infections associated with the provision of medical care]. Epidemiоlоgy and infectious diseases. Current items 2011; (3): 4–8. (In Russ.).

6. Брусина Е.Б., Барбараш О.Л. Управление риском инфекций, связанных с оказанием медицинской помощи (риск-менеджмент). Медицинский альманах 2015; 5(10): 22–5.

Brusina E.B., Barbarash O.L. [Management of the risk of infections associated with the provision of medical care (risk management)]. Medical almanac. 2015; 5(10): 22–5. (In Russ.).

7. Брусина Е.Б., Зуева Л.П., Ковалишена О.В., Стасенко В.Л., Фельдблюм И.В. и др. Инфекции, связанные с оказанием медицинской помощи: современная доктрина профилактики. Часть 2. Основные положения. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика 2018; 17(6): 4–10. DOI: 10.31631/2073-3046-2018-17-4-10

Brusina E.B., Zueva L.P., Kovalishena O.V., Stasenko V.L., Fel’dblyum I.V., Briko N.I. et al. [Infections associated with the provision of health care: modern doctrine of prevention Part 2. Key provisions]. Epidemiology and Vaccinal Prevention 2018; 17(6): 4–10. (In Russ.). DOI: 10.31631/2073-3046-2018-17-4-10

8. Орлова О.А., Акимкин В.Г. Клинико-эпидемио­логическая характеристика внутрибольничных инфекций дыхательных путей среди пациентов отделения хирургической реанимации. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика 2013; 2 (69): 73–9.

Orlova O.A., Akimkin V.G. [Clinical and epidemiological characteristics of nosocomial respiratory tract infections among patients of the surgical intensive care unit]. Epidemiology and Vaccinal Prevention 2013; 2(69): 73–9. (In Russ.).

9. Голубкова А.А., Трофимова Ю.Ю., Багин В.А. Клиническое значение микробиологического мониторинга в системе эпидемиологического надзора за гнойно-септическими инфекциями в отделении реанимации и интенсивной терапии ожогового центра. Медицинский альманах 2014; 4(34): 38–41.

Golubkova A.A., Trofimova Yu.Yu., Bagin V.A. [Clinical significance of microbiological monitoring in the system of epidemiological surveillance of purulent-septic infections in the intensive care unit of the burn center]. Medical almanac 2013; 2 (69): 73–9. (In Russ.).

10. Бадамшина Г.Г., Зиатдинов В.Б., Фатхутдинова Л.М., Трухина Г.М., Бакиров Б.А., Тутельян А.В., Исаева Г.Ш. Клинико-эпидемиологические особенности заболеваемости инфекциями, связанными с оказанием хирургической и онкологической помощи. Креативная хирургия и онкология 2019; 9(2): 151–6. DOI: 10.24060/2076-3093-2019-9-2-151-156

Badamshina G.G., Ziatdinov V.B., Fatkhutdinova L.M., Тrukhina G.M., Bakirov B.A., Tutelian A.V., Isaeva G.S. [Clinical and Epidemiological Characteristics of Infections Associated with Surgery and Treatment of Oncological Diseases]. Creative surgery and oncology 2019; 9(2): 151–6. (In Russ.). DOI: 10.24060/2076-3093-2019-9-2-151-156

11. Семененко Т.А., Ярош Л.В., Баженов А.И., Никитина Г.Ю., Клейменов Д.А., Эльгорт Д.А. и др. Эпидемиологическая оценка распространенности «скрытых» форм и HBsAg-мутантов вируса гепатита В у гематологических больных. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика 2012; 6 (67): 9–14.

Semenenko T.A., Yarosh L.V., Bazhenov A.I., Nikitina G.Yu., Kleimenov D.A., Elgort D.A. et al. [Epidemiological evaluation of the prevalence of “occult” forms and epidemiological estimation of the “occult” hepatitis B infection and HBsAg-mutations prevalence at patients with hematological disease]. Epidemiology and Vaccinal Prevention 2012; 6 (67): 9–14. (In Russ.).

12. Жукова Э.В., Бурова А.А., Мазий С.А. Основные структурно-функциональные компоненты эпиднадзора за ИСМП в многопрофильном стационаре. Материалы 13-й научно-практической конференции «Внутрибольничные инфекции в стационарах различного профиля, профилактика, лечение осложнений». М., 2015. 22 c.

Zhukova E.V., Burova A.A., Mazij S.A. [Main structural and functional components of HCAI surveillance in a multidisciplinary hospital. Materials of the 13th scientific-practical conference «Nosocomial infections in hospitals of various profiles, prevention, treatment of complications»]. Мoscow, 2015. 22 p. (In Russ.).

13. Семененко Т.А. Иммунный ответ при вакцинации против гепатита В у лиц с иммунодефицитными состояниями. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика 2011; 1(56): 51–8.

Semenenko T.A. [Immune response after vaccination against hepatitis B in patients with immunodeficiency]. Epidemiology and Vaccination Prevention 2011; 1 (56): 51–8. (In Russ.).

14. Семененко Т.А., Ноздрачева А.В. Анализ и перспективы развития эпидемической ситуации по кори в условиях пандемии COVID-19. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика 2021; 20(5): 21–31. DOI: 10.31631/2073-3046-2021-20-5-21-31

Semenenko T.A., Nozdracheva A.V. Analysis and Outlook for the Development of Measles Epidemic Situation during the COVID-19 Pandemic. Epidemiology and Vaccinal Prevention 2021; 20(5): 21-31. (In Russ.). DOI: 10.31631/2073-3046-2021-20-5-21-31

15. Ноздрачева А.В., Грицик А.А., Кузин С.Н., Семененко Т.А. Оценка фактической восприимчивости отдельных групп декретированного населения к вирусам кори, краснухи и эпидемического паротита. Вестник РГМУ 2017; 5: 58–62.

Nozdracheva A.V., Gricik A.A., Kuzin S.N., Semenenko T.A. [Estimating the actual susceptibility of decreed population to measles, rubella and mumps]. Vestnik RGMU 2017; (5): 58–62. (In Russ.).

16. Сидоренко С.В. Бета-лактамазы расширенного спектра – клиническое значение и методы детекции. Инфекции и антимикробная терапия 2002; 4(6): 1–12.

Sidorenko S.V. [Extended spectrum beta-lactamases – clinical significance and methods of detection]. Infections and antimicrobial therapy 2002; 4(6): 1–12. (In Russ.).

17. Эйдельштейн М.В. Выявление бета-лактамаз расширенного спектра у грамотрицательных бактерий с помощью фенотипических методов. Методические рекомендации. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия 2001; 3(2): 185–9.

Eidelstein M.V. [Detection of extended spectrum beta-lactamases in gram-negative bacteria using phenotypic methods. Guidelines]. Clinical microbiology and antimicrobial chemotherapy 2001; 3(2): 185–9. (In Russ.).

18. Баженов А.И., Эльгорт Д.А., Фельдшерова А.А., Будницкая П.З., Никитина Г.И. и др. Выявление антител к мутантным формам HBsAg у лиц, иммунизированных против гепатита В вакцинами разных субтипов. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика 2011; 5(60): 49–53.

Bazhenov A.I., El’gort D.A., Fel’dsherova A.A., Budnickaya P.Z., Nikitina G.I., Hac Yu.S. et al. [Detection of antibodies to mutant forms of HBsAg in individuals immunized against hepatitis B with vaccines of different subtypes]. Epidemiology and Vaccinal Prevention 2011; 5(60): 49–53. (In Russ.).

19. Семененко Т.А., Ежлова Е.Б., Ноздрачева А.В. и др. Особенности проявлений эпидемического процесса кори в Москве в 1992–2014 годах. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика 2015; 14(6): 16–22. DOI: 10.31631/2073-3046-2015-14-6-16-22

Semenenko T.A., Ezhlova E.B., Nozdracheva A.V. et al. Manifestation Features of the Measles Epidemic Process in Moscow in 1992–2014. Epidemiology and Vaccinal Prevention 2015; 14(6): 16–22. (In Russ.). DOI: 10.31631/2073-3046-2015-14-6-16-22

20. Семененко Т.А., Сметанина С.В., Колобухина Л.В., Кареткина Г.Н., Ноздрачева А.В. и др. Корь: эпидемиологические особенности в период элиминации, современные возможности профилактики, диагностики и лечения. Значение серологического исследования популяционного иммунитета населения. Департамент здравоохранения города Москвы. Методические рекомендации № 74. 2020. 38 с.

Semenenko T.A., Smetanina S.V., Kolobuhina L.V., Karetkina G.N., Nozdracheva A.V. et al. [Measles: epidemiological features during the elimination period, modern opportunities for prevention, diagnosis and treatment. The value of a serological study of population immunity of the population]. Moscow City Health Department. Guidelines № 74. 2020. 38 p. (In Russ.).

21. Готвянская Т.П., Ноздрачева А.В., Русакова Е.В., Евсеева Л.Ф., Николаева О.Г., Полонский В.О., Семененко Т.А. Состояние популяционного иммунитета в отношении инфекций, управляемых средствами специфической профилактики, у медицинских работников (по материалам банка сывороток крови). Эпидемиол. инфекц. болезни. Актуал. вопр . 2016; (3): 8–16.

Gotvyanskaya T.P., Nozdracheva A.V., Rusakova E.V., Evseeva L.F., Nikolaeva O.G., Polonsky V.O., Semenenko T.A. [Herd immunity against vaccine-preventable diseases among healthcare workers (according to serum bank materials)]. Epidemiology and Infectious Diseases. Current Items 2016; (3): 8–16. (In Russ.).

22. Ноздрачева А.В., Семененко Т.А. Состояние популяционного иммунитета к кори в России: систематический обзор и метаанализ эпидемиологических исследований. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии 2020; 97(5): 445–57. DOI: 10.36233/0372-9311-2020-97-5-7

Nozdracheva A.V., Semenenko T.A. [The status of herd immunity to measles in Russia: A systematic review and meta-analysis of epidemiological studies]. Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology 2020; 97(5): 445–57. (In Russ]). DOI: 10.36233/0372-9311-2020-97-5-7

23. Ноздрачева А.В., Семененко Т.А., Асатрян М.Н., Шмыр И.С., Ершов И.Ф., Соловьев Д.В. и др. Иммунологическая восприимчивость населения мегаполиса к кори на этапе ее элиминации. Эпидемиология и Вакцинопрофилактика 2019; 18(2): 18–26. DOI: 10.31631/2073-3046-2019-18-2-18-26

Nozdracheva A.V., Semenenko TA., Asatryan M.N., Shmyr I.S., Ershov I.F., Solov’ev D.V. et al. Immunological Susceptibility of Metropolis Population to Measles in its Elimination Stage. Epidemiology and Vaccinal Prevention 2019; 18(2): 18–26. (In Russ.). DOI: 10.31631/2073-3046-2019-18-2-18-26

24. Measles & Rubella Initiative. Measles and Rubella Strategic Framework 2021–2030. 2020. uploads/2020/11/measles-rubella-initiative-v10-singlepage.pdf.

25. Ageevets V.A., Partina I.V., Lisitsyna E.S., Ilina E.N., Lobzin Y.V., Shlyapnikov S.A., Sidorenko S.V. Emergence of carbapenemase-producing Gram-negative bacteria in Saint Petersburg, Russia. Int. J. Antimicrob. Agents 2014; 44(2): 152–5. DOI: 10.1016/j.ijantimicag.2014.05.004

26. Складан Г.Е. Карбапенем-резистентные возбудители инфекционных процессов различной локализации в отделениях МКНЦ им. А.С. Логинова. Материалы VII научно-практической конференции «Внутрибольничные инфекции в медицинских учреждениях различного профиля, риски, профилактика, лечение осложнений, Москва, 4 апреля 2019. М., 2019: 47–8.

Skladan G.E. [Carbapenem-resistant pathogens of infectious processes of various localization in the departments of the A.S. Loginov Moscow Clinical Scientific and Practical Center. Materials of the 17th Scientific and Practical Conference «Nosocomial infections in medical institutions of various profiles, risks, prevention, treatment of complications»]. Moscow. 4 April 2019: 47–8. (In Russ.).

27. Егорова О.Н. Эпидемиология и профилактика синегнойной инфекции. Федеральные клинические рекомендации. М., 2014. 82 с.

Egorova O.N. [Epidemiology and prevention of Pseudomonas aeruginosa infection. Federal clinical guidelines]. Мoscow, 2014. 82 р. (In Russ.).

About the Autors

El’vira V. Zhukova, MD, Epidemiologist of the highest qualification category, Leading Researcher, Department of Epidemiology, N.F. Gamaleya National Research Center of Epidemiology and Microbiology, Ministry of Health of Russia, Moscow, Russia;;
Galina Yu. Nikitina, Cand. Med. Sci., Deputy Chief Physician for Sanitary Epidemiological Issues and Infectious Morbidity, S.P. Botkin City Clinical Hospital, Moscow Healthcare Department, Moscow, Russia;;
Аnna V. Nozdrachevа, Cand. Med. Sci., Researcher, Department of Epidemiology, N.F. Gamaleya National Research Center of Epidemiology and Microbiology, Ministry of Health of Russia, Moscow, Russia;;
Oksana A. Orlova, MD, Epidemiologist of the Highest Qualification Category, Head, Department of Epidemiology, N.I. Pirogov National Medical and Surgical Center, Ministry of Health of Russia, Moscow, Russia;;
Tat’yana P. Gotvyanskaya, Cand. Biol. Sci., Leading Researcher, Department of Epidemiology, N.F. Gamaleya National Research Center of Epidemiology and Microbiology, Ministry of Health of Russia, Moscow, Russia;;
Anna A. Burova, Cand. Med. Sci., Head, Laboratory of Сlinical Microbiology, I.V. Davydovsky City Clinical Hospital, Moscow Healthcare Department, Moscow, Russia; burovanna@;
Svetlana A. Mazij, Clinical Pharmacologist, I.V. Davydovsky City Clinical Hospital, Moscow Healthcare Department, Moscow, Russia;;

Similar Articles

Бионика Медиа