Мониторинг сальмонелл пищевого происхождения, устойчивых к фторхинолонам и цефалоспоринам
Цель исследования. Оценка профиля устойчивости к противомикробным препаратам у изолятов Salmonella, выделенных из пищевых продуктов в Российской Федерации в 2018–2024 гг., с помощью фенотипического анализа и выявления генетических детерминант антибиотикорезистентности.Битюмина Л.А., Ярославцева М.А., Парамонова С.Н., Королева И.Б., Куликова Н.Г., Михайлова Ю.В., Шеленков А.А., Паневина А.В., Манзенюк И.Н., Акимкин В.Г.
Материалы и методы. В 2018–2024 гг. проанализированы 3843 изолята нетифоидных Salmonella enterica subsp. enterica, полученных из пищевой продукции на территории России. Родовую идентификацию выполняли методом MALDI-TOF масс-спектрометрии. Серотипирование проводили реакцией агглютинации с использованием отечественных сальмонеллезных сывороток (ПЕТСАЛ, Россия) по схеме Кауффмана–Уайта. Фенотипическую чувствительность определяли методом серийных разведений в бульоне (МПК) на анализаторе Vitek 2 Compact. У мультирезистентных (MDR) изолятов гены антибиотикоустойчивости определяли с помощью полногеномного секвенирования (WGS).
Результаты. Наиболее часто Salmonella выделяли из птицепродукции (55,8%), кулинарной продукции (27,5%) и мясной продукции (14,2%); менее 1% изолятов получено из кондитерских, рыбных и молочных изделий. Зарегистрирована фенотипическая устойчивость к цефалоспоринам (18,1%), фторхинолонам (60,1%), аминогликозидам (18,1%), тетрациклинам (36,7%), хлорамфениколу (27,0%), триметоприму (66,1%), нитрофурантоину (59,1%), триметоприм-сульфаметоксазолу (21,9%) и карбапенемам (0,1%). Методом WGS изучено 31,2% выборки. Среди сиквенс-типов преобладали ST32 (S. Infantis), ST11 (S. Enteritidis), ST198 (S. Kentucky) и ST34 (S. Typhimurium). В геномах выявлены детерминанты резистентности к аминогликозидам (93,0 %), β-лактамам (46,4%), хинолонам (31,0%), тетрациклинам (97,4%), сульфаниламидам (89,6%), триметоприму (59,8%), фениколам (41,1%), макролидам (57,9%), а также (реже 1%) к линкозамидам, колистину и рифампицину.
Заключение. Птицепродукция является основным резервуаром сальмонелл, циркулирующие изоляты демонстрируют высокий уровень устойчивости к клинически значимым антибиотикам, прежде всего к фторхинолонам и триметоприму. Доминирование эпидемиологически значимых клонов (ST32, ST11, ST198, ST34) подчеркивает необходимость усиления контроля на всех этапах пищевой цепи и продолжения молекулярно-генетического мониторинга для отслеживания распространения резистентных клонов.
Ключевые слова
сальмонеллез
Salmonella spp.
антибиотикорезистентность
WGS
Список литературы
1. Рожнова С.Ш., Кулешов К.В., Павлова А.С. Гусева А.Н., Кожахметова Т.А., Акулова Н.К. и др. Гетерогенность изолятов нетифоидных сальмонелл из различных источников выделения в Российской Федерации в 2010–2019 гг. Эпидемиология и инфекционные болезни 2020; 25(1): 26–34. (Rozhnova S.S., Kuleshov K.V., Pavlova A.S., Guseva A.N., Kozhakhmetova T.A., Akulova N.K. et al. Heterogeneity of Non-Typhoid Salmonella Isolates from Various Sources in the Russian Federation in 2010–2019. Epidemiology and Infectious Diseases 2020; 25(1): 26–34. (In Russ.)). DOI: 10.17816/EID35184
2. Егорова А., Михайлова Ю., Саенко С., Тюменцева М., Тюменцев А., Карбышев К. и др. Сравнительный полногеномный анализ российских изолятов Salmonella Infantis с множественной лекарственной устойчивостью, выделенных из пищевых продуктов. Микроорганизмы. 2021; 10(1): 89. (Egorova A., Mikhaylova Y., Saenko S., Tyumentseva M., Tyumentsev A., Karbyshev K. et al. Comparative Whole-Genome Analysis of Russian Foodborne Multidrug-Resistant Salmonella Infantis Isolates. Microorganism 2021; 10(1): 89. (In Russ.)). DOI: 10.3390/microorganisms10010089
3. Павлова А.С., Кулешов К.В., Крутова Н.Е., Гусева А.Н., Подколзин А.Т. Характеристика антибиотикорезистентности нетифоидных сальмонелл, циркулирующих на территории Российской Федерации в период с 2019 по 2022 год. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии 2023; 100(5): 287–301. (Pavlova A.S., Kuleshov K.V., Krutova N.E., Guseva A.N., Podkolzin A.T. Characteristics of Antibiotic Resistance in Non-Typhoid Salmonella Circulating in the Territory of the Russian Federation from 2019 to 2022. Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology 2023; 100(5): 287–301. (In Russ.)). DOI: 10.36233/0372-9311-451
4. Egorova A., Shelenkov A., Kuleshov K., Kulikova N., Chernyshkov A., Manzeniuk I. et al. Plasmid Composition, Antimicrobial Resistance and Virulence Genes Profiles of Ciprofloxacin- and Third-Generation Cephalosporin-Resistant Foodborne Salmonella Enterica Isolates from Russia. Microorganisms 2023; 11(2): 347. DOI: 10.3390/microorganisms11020347
5. Rakitin A.L., Yushina Y.K., Zaiko E.V., Bataeva D.S., Kuznetsova O.A., Semenova A.A. et al. Assessment of Salmonella Serotypes and Whole-Genome Sequencing of Multidrug-Resistant Strains Isolated from Food Products in Russia. Antibiotics (Basel) 2022; 11(1): 1. DOI: 10.3390/antibiotics110100017
6. Похиленко В.Д., Баранов А.М., Детушев К.В. Методы длительного хранения коллекционных культур микроорганизмов и тенденции развития. Известия вузов. Поволжский регион. Медицинские науки 2009; 4(12): 99–121. (Pokhilenko V.D., Baranov A.M., Detushev K.V. Methods of Long-Term Storage of Collection Cultures of Microorganisms and Development Trends. University proceedings. Volga Region. Medical sciences 2009; 4(12): 99–121. (In Russ.)).
7. Bankevich A., Nurk S., Antipov D., Gurevich A.A., Dvorkin M., Kulikov A.S. et al. SPAdes: A New Genome Assembly Algorithm and Its Applications to Single-Cell Sequencing. Journal of Computational Biology 2012; 19(5): 455－477. DOI: 10.1089/cmb.2012.0021
8. Shelenkov A., Mikhaylova Y., Yanushevich Y., Samoilov A., Petrova L., Fomina V. et al. Molecular Typing, Characterization of Antimicrobial Resistance, Virulence Profiling and Analysis of Whole-Genome Sequence of Clinical Klebsiella pneumoniae Isolates. Antibiotics (Basel) 2020; 9(5): 261. DOI: 10.3390/antibiotics9050261
9. Zankari E., Hasman H., Cosentino S., Vestergaard M., Rasmusse, S., Lund O. et al. Identification of Acquired Antimicrobial Resistance Genes. J Antimicrob Chemother. 2012; 67(11): 2640–2644. DOI: 10.1093/jac/dks261
10. Mamber S.W., Mohr T., Leathers C., Mbandi E., Bronstein P., Barlow K. Occurrence of Salmonella in Ready-to-Eat Meat and Poultry Product Samples from U.S. Department of Agriculture-Regulated Producing Establishments. I. Results from the ALLRTE and RTE001 Random and Risk-Based Sampling Projects, from 2005 to 2012. J. Food Prot. 2018; 81(10): 1729–1736. DOI: 10.4315/0362-028X.JFP-18-025
11. Rodríguez R., Fandiño C., Donado P., Guzmán L., Verjan N. Characterization of Salmonella from Commercial Egg-Laying Hen Farms in a Central Region of Colombia. Avian Diseases 2015; 59(1): 57–63. DOI: 10.1637/10873-052714-reg
12. Прокофьева В.О., Череменина Н.А. Мониторинг эпидемиологической ситуации по сальмонеллезу в Уральском федеральном округе. АПК: инновационные технологии 2025; (1): 24–30. (Prokofyeva V.O., Cheremenina N.A. Monitoring of the Epidemiological Situation of Salmonellosis in the Ural Federal District. APK: Innovative Technologies 2025; (1): 24–30. (In Russ.)). DOI: 10.35524/2687-0436_2025_01_24
13. Стародубов В.И., Береговых В.В., Акимкин В.Г., Козлов Р.С., Тутельян А.В., Углева С.В. и др. Антибиотикорезистентность — важнейший вызов России: научные и практические аспекты, пути решения. Вестник РАМН 2024; 79(6): 539–550. (Starodubov V.I., Beregovykh V.V., Akimkin V.G., Kozlov R.S., Tutelian A.V., Ugleva S.V. et al. Antimicrobial Resistance as the Most Important Challenge for Russia: Scientific and Practical Aspects, Solutions. Bulletin of the Russian Academy of Medical Sciences 2024; 79(6); 539–550. (In Russ.)). DOI: 10.15690/vramn17922
14. Кулешов К.В., Павлова А.С., Кремлева А.A., Карпенко А.Е., Михайлова Ю.В., Крутова Н.Е. и др. Геномное разнообразие и анализ детерминант резистентности Salmonella enterica подвид enterica серовар Kentucky, изолированных в России. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии 2024; 101(3): 303–314. (Kulesho K.V., Pavlova A.S., Kremleva A.A., Karpenko A.E., Mikhailova Yu.V., Krutova N.E. et al. Genomic Diversity and Analysis of Resistance Determinants in Salmonella enterica subspecies enterica serovar Kentucky Isolated in Russia. Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology 2024; 101(3): 303–314. (In Russ.)). DOI: 10.36233/0372-9311-488
15. Bogomazova A.N., Gordeeva V.D., Krylova E.V., Soltynskaya I.V., Davydova E.E., Ivanova O.E. et al. Mega-plasmid found worldwide confers multiple antimicrobial resistance in Salmonella Infantis of broiler origin in Russia. Int. J. Food Microbiol. 2020; 319: 108497. DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2019.108497
16. Qu M., Huang Y., Lyu B., Zhang X., Tian Y., Feng Z. et al. Prevalence and Genomic Characterization of Multidrug-Resistant Salmonella enterica serovar Kentucky Sequence Type 198 Circulating – Beijing Municipality, China, 2016–2023. China CDC Wkly 2024; 6(33): 825–833. DOI: 10.46234/ccdcw2024.179
Об авторах / Для корреспонденции
Битюмина Люция Айткалиевна – научный сотрудник научной группы антибиотикорезистентности пищевых патогенов, Центральный НИИ эпидемиологии Роспотребнадзора, Москва, Россия; bitumina@cmd.su; http://orcid.org/0000-0002-5378-0827Ярославцева Марина Анатольевна – врач-бактериолог, заведующая лабораторией, Федеральный центр гигиены и эпидемиологии Роспотребнадзора, Москва, Россия; baclab@fcgie.ru; http://orcid.org/0000-0001-6719-4848
Парамонова Светлана Николаевна – биолог, Федеральный центр гигиены и эпидемиологии Роспотребнадзора, Москва, Россия; baclab@fcgie.ru
Королева Ирина Борисовна – младший научный сотрудник научной группы антибиотикорезистентности пищевых патогенов, Центральный НИИ эпидемиологии Роспотребнадзора, Москва, Россия; martiusheva@cmd.su; http://orcid.org/0000-0002-9397-9646
Куликова Нина Георгиевна – к.б.н., руководитель научной группы антибиотикорезистентности пищевых патогенов, Центральный НИИ эпидемиологии Роспотребнадзора, Москва, Россия; kulikova_ng@cmd.su http://orcid.org/0000-0002-1716-6969
Михайлова Юлия Владимировна – к.б.н., заведующая лабораторией молекулярных механизмов антибиотикорезистентности, Центральный НИИ эпидемиологии Роспотребнадзора, Москва, Россия; mihailova@cmd.su; http://orcid.org/0000-0002-5646-538Х
Шеленков Андрей Александрович – к.ф.-м.н., старший научный сотрудник лаборатории молекулярных механизмов антибиотикорезистентности, Центральный НИИ эпидемиологии Роспотребнадзора, Москва; Россия; fallandar@gmail.com; http://orcid.org/0000-0002-7409-077X
Паневина Анна Викторовна – научный сотрудник лаборатории молекулярных механизмов антибиотикорезистентности, Центральный НИИ эпидемиологии Роспотребнадзора, Москва; Россия; Panevina@cmd.su; http://orcid.org/0000-0002-4721-3447
Манзенюк Игорь Николаевич – к.м.н., помощник директора по научной работе, Центральный НИИ эпидемиологии Роспотребнадзора, Москва; Россия; manzeniuk@cmd.su; http://orcid.org/0000-0002-1146-1430
Акимкин Василий Геннадиевич – академик РАН, д.м.н., профессор, директор, Центральный НИИ эпидемиологии Роспотребнадзора, Москва; Россия; vgakimkin@yandex.ru; http://orcid.org/0000-0002-1146-1430
Также по теме
